Schauplatz der Handlung ist die japanische Muromachi Ära. Der Prinz eines kleinen Dorfes wird zu einem langsamen aber sicheren Tod verflucht. Er reist westwärts, um ein mögliches Gegenmittel zu finden. Er hörte von Shishi-Gami, dem Hirschgott, der vielleicht die Erlösung bringen könnte, und gelangt in eine kleine Stadt von Erzbergarbeitern, wo er mitten in einen Kampf zwischen den Tiergöttern des Waldes – angeführt von einem kleinen Mädchen, das Princess Mononoke genannt wird – und den Bergarbeitern. Eine mysteriöse Gruppe von Männern ist ebenfalls in den Kampf verwickelt, die nach dem Kopf von Shishi-Gami suchen, um dadurch Unsterblichkeit zu erlangen.

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